1992年に営業運転を開始した、東北新幹線と在来線の奥羽本線（福島〜山形間）を直通して結ぶ、いわゆる山形新幹線の「つばさ」用に作られた車両。当初は6両編成だったが、乗客の増加に合わせて1995年に1両増結し7両編成となった。また、1999年に運行区間が新庄まで延長されている。新幹線区間では原則として200系やE4系の列車に併結されていたが、400系単独で走る列車も存在した。東北新幹線(東京-福島間)と奥羽本線(福島-新庄間)を走行することから新幹線区間での高速性能と在来線区間の急こう配・急カーブでの走行能力を両立させた設計となっている。基本的な車体のサイズは、より小型の在来線に合わせているため、新幹線区間ではホームと車体の間が大きく開いてしまうことから、乗客が安全に乗り降りできるように折りたたみ式のステップを装備している。老朽化に伴いE3系への代替が進み、2010年をもって引退した。